Après un accident qui fait échouer leur mission en Europe, les Chasseurs s’allient à nouveau pour retrouver le nazi le plus célèbre de l’histoire – Adolf Hitler – qui vit caché en Argentine. Des années avant, Meyer Offerman peinait à garder sa véritable identité secrète. Ce sombre secret pourrait avoir d’horribles conséquences sur les Chasseurs, et passé et futur risqueraient de s’entrechoquer.
Au terme de la première saison de Hunters, la bande constituée de Jonah Heidelbaum (Logan Lerman), Millie Morris (Jerrika Hinton), Lonny Flash (Josh Radnor), Roxy Jones (Tiffany Boone) et Soeur Harriet (Kate Mulvany) s’est séparée, mais en apprenant qu’Hitler est toujours vivant, Jonah et Millie vont à nouveau appeler les chasseurs à reprendre leur traque.
En parallèle, le personnage de Meyer Offerman, interprété par Al Pacino et tué à la fin de la saison 1, est toujours de la partie car cette ultime saison de Hunters se déroule sur deux périodes : l’une concentrée sur la traque d’Hitler par les chasseurs de Nazis en 1979, et l’autre autour de la création de ce groupe par Offerman en 1975.